Химиоэмболизация источников экстрапеченочного кровоснабжения при злокачественных опухолях печени: опыт 126 вмешательств, выполненных на базе одного центра

Цель: Представить опыт выполнения химиоэмболизаций экстрапеченочных источников кровоснабжения злокачественных опухолей печени выполненных на базе одного онкологического центра.
Материалы и методы: У 69 пациентов с гепатоцеллюлярным раком (ГЦР) и другими злокачественными опухолями печени выполнено 126 трансартериальных химиоэмболизаций экстрапеченочных артерий, участвующих в кровоснабжении опухолей. В 77 (61,9 %) случаях при химиоэмболизации использовались микросферы, выделяющие химиопрепарат (DEM‑TACE), в 45(35,7 %) выполнялась традиционная химиоэмболизация эмульсией липиодола и химиопрепарата (cTACE) и в 4 (3,2 %) эмболизационным агентом были микросферы без химиопрепарата. В 78(61,9 %) случаях трансартериальная химиоэмболизация экстрапеченочных источников кровоснабжения (ТАХЭ ЭИК) опухолей выполнялась одновременно с трансартериальной химиоэмболизацией ветвей печеночной артерии (ТАХЭ ПА). ТАХЭ одного ЭИК осуществлена в 100 (79,4 %), двух — в 24 (19 %) и трех — в 2(1,6 %) случаях. Источниками экстрапеченочного кровоснабжения опухолей были ветви следующих артерий: правая нижняя диафрагмальная — 71(56,3 %), пузырная — 23(18,3 %), 18(14,3 %) — сальниковая, 10(7,9 %) — нижние правые межреберные, 7(5,6 %) — левая нижняя диафрагмальная, 4(3,2 %) — правая и левая внутренние грудные , 4 (3,2 %) — желудочно-двенадцатиперстная, 3(2,4 %) — левая желудочная, 3(2,4 %) — верхняя брыжеечная артерия, 3(2,4 %) — капсулярная правой почки, 3(2,4 %) — правая нижняя надпочечниковая, 1(1,6 %) — правая средняя надпочечниковая и 1(1,6 %) — первая правая поясничная артерия.
Результаты и обсуждение: После ТАХЭ ЭИК опухолей печени было 14(11,1 %) осложнений. Выраженный болевой синдром с иррадиацией боли в правое надплечье после ТАХЭ правой нижней диафрагмальной артерии наблюдался 10 раз (3a степень — 6, 2 степень — 4, по классификации CIRSE), перманентная эритема кожи в зоне кровоснабжения артерий — 4 раза (4 степень по CIRSE) после ТАХЭ ветвей правых межреберных, правой внутренней грудной артерии и левой желудочной артерии. У 36 пациентов с ГЦР, лечившихся только методом ТАХЭ, показатели общей выживаемости от момента первой ТАХЭ ЭИК составили: медиана 13,7 месяцев, 6-месячная выживаемость — 72,2±7,5 %, 1-годичная — 55,6±8,3 %, 2-летняя — 26,7±7,5 %, 3-летняя — 17,8±6,5 % и 5-летняя — 11,9±5,5 %. Медиана общей выживаемости от момента первой ТАХЭ составила 20,9 месяцев, 6-месячная выживаемость — 77,8±6,9 %, 1-годичная — 72,2±7,5 %, 2-летняя — 38,9±8,1 %, 3-летняя — 30,6±7,7 % и 5-летняя — 18,5±6,6 %. На основании собственного опыта и данных литературы проведен обзор всех возможных осложнений и способов по их минимизации. Рассмотрены причины возникновения экстрапеченочного кровоснабжения и методы диагностики. Акцент сделан на возможность проведения не только cTACE, но и DEM‑TACE. Особенностью нашей работы явилось относительно большое число пациентов с метастазами в печени, в отличие от литературных данных, основанных на анализе результатов лечения только ГЦР.
Заключение: Экстрапеченочное кровоснабжение опухолей печени часто встречается при опухолях большого размера, периферической локализации и после повторных ТАХЭ, может наблюдаться не только при ГЦР, но и при других злокачественных опухолях печени, в том числе и гиповаскулярных. ТАХЭ ЭИК позволяет продолжить лечение опухолей печени эндоваскулярным методом и улучшить результаты лечения.

1. Каприн АД, Старинский ВВ, Шахзадова АО. Злокачественные новообразования в России в 2023 г. (заболеваемость и смертность) — М.: МНИОИ им. П.А. Герцена, 2024.

2. Океанов АЕ, Моисеев ПИ, Левин ЛФ и др. Рак в Беларуси: Цифры и факты. Анализ данных Белорусского канцеррегистра за 2014–2023 гг. — Минск: Государственное учреждение «Республиканский научно-практический центр онкологии и медицинской радиологии им. Н.Н. Александрова», — 2024.

3. Bray F, Laversanne M, Sung H, et al. Global Cancer Statistics 2022: GLOBOCAN Estimates of Incidence and Mortality Worldwide for 36 Cancers in 185 Countries. CA Cancer J Clin. 2024;74(3):229-63. https://doi.org/10.3322/caac.21834. PMID: 38572751.

4. Reig M, Forner A, Rimola J, et al. BCLC strategy for prognosis prediction and treatment recommendation: The 2022 update. J Hepatol. 2022;76(3):681-93. https://doi.org/10.1016/j.hep.2021.11.018. PMID: 34801630.

5. Lucatelli P, Burrel M, Guiu B, et al. CIRSE Standards of Practice on Hepatic Transarterial Chemoembolisation. Cardiovasc Intervent Radiol. 2021;44(12):1851-67. https://doi.org/10.1007/s00270-021-02968-1. PMID: 34694454.

6. Sprayregen S. Parasitic Blood Supply of Neoplasms. Mechanisms and significance. Radiology. 1973;106(3):529-35. https://doi.org/10.1148/106.3.529. PMID: 4346370.

7. Lamarque JL, Triby X, Bruel JM, et al. The parasitic blood supply of abdominal masses. Eur J Radiol. 1981:1(2):104-13. PMID: 7338230.

8. Skezas NN, Spigos DE, Dunne PM, Langer BG. Parasitization by hepatocellular carcinoma of branches of superior mesenteric artery. AJR Am J Roentgenol. 1991;157(6):1357-8. https://doi.org/10.2214/ajr.157.6.1659163. PMID: 1659163.

9. Kim H-C, Chung JW, Lee W, et al. Recognizing Extrahepatic Collateral Vessels That Supply Hepatocellular Carcinoma to Avoid Complications of Transcatheter Arterial Chemoembolization. Radiographics. 2005;25 Suppl 1:S25-39. https://doi.org/10.1148/rg.25si055508. PMID: 16227494.

10. Miyayama S, Masui O, Taki K, et al. Extrahepatic blood supply to hepatocellular carcinoma: angiographic demonstration and transcatheter arterial chemoembolization. Cardiovasc Intervent Radiol. 2006;29(1):39-48. https://doi.org/10.1007/s00270-004-0287-y. PMID: 16328697.

11. Miyayama S, Yamashiro M, Okuda M, et al. Creation of a Cleft in an Angiography Catheter to Facilitate Catheterization of Branches of the Aorta Arising at an Acute Angle. J Vasc Interv Radiol. 2008;19(12):1769-71. https://doi.org/10.1016/j.jvir.2008.08.024. PMID: 18845456.

12. Filippiadis DK, Binkert C, Pellerin O, et al. Cirse Quality Assurance Document and Standarts for Classification of Complications: The Cirse Classification System. Cardiovasc Intervent Radiol. 2017;40(8):1141-6. https://doi.org/10.1007/s002270-017-1703-4. PMID: 28584945.

13. Watanabe Y, Tokue H, Taketomi-Takahashi A, Tsushima Y. Imaging findings and complications of transcatheter treatments via the inferior phrenic arteries in patients with hepatocellular carcinoma. Eur J Radiol Open. 2018;5:171-6. https://doi.org/10.1016/j.ejro.2018.08.010. PMID: 30263910.

14. Shin SW, Do YS, Choo SW, et al. Diaphragmatic weakness after Transcatheter Arterial Chemoembolization of Inferior Phrenic Artery for Treatment of Hepatocellular Carcinoma. Radiology. 2006;241(2):581-8. https://doi.org/10.1148/radiol.2412051209. PMID: 17005772.

15. Lee DH, Chung JW, Kim H-C, et al. Development of diaphragmatic weakness after transcatheter arterial chemoembolization of the right inferior phrenic artery: frequency and determinant factors. J Vasc Interv Radiol. 2009;20(4):484-9. https://doi.org/10.1016/j.jvir.2008.11.023. PMID: 19157895.

16. Tajima T, Honda H, Kuroiwa T, et al. Pulmonary complications after hepatic artery chemoembolization or infusion via the inferior phrenic artery for primary liver cancer. J Vasc Interv Radiol. 2002;13(9 Pt1):893-900. https://doi.org/10.1016/s1051-0443(07)61772-2.

17. Kim JS, Lee HN, Lee WH, Bae SH. Diaphragmatic perforation after transcatheter arterial chemoembolization of hepatocellular carcinoma via inferior phrenic artery: a case report. BMC Gastroenterology. 2022;22(1):46. https://doi.org/10.1186/s12876-022-02110-6. PMID: 35123408.

18. Li Z, Ni R-f, Busireddy KKR, et al. Cerebral embolism following transcatheter arterial chemoembolization for hepatocellular carcinoma: a report of two cases and literature review. Chin Med J(Engl). 2011;124(24):4355-8. PMID: 22340413.

19. Suh SH, Won JY, Lee DY, et al. Chemoembolization of the left inferior phrenic artery in patients with hepatocellular carcinoma radiographic findings and clinical outcome. J Vasc Interv Radiol. 2005;16(12):1741-5. https://doi.org/10.1097/01.RVI.0000182172.00168.1B. PMID: 16371544.

20. Kim H-C, Chung JW, Kim WH, et al. Chemoembolization of the left inferior phrenic artery in patients with hepatocellular carcinoma: 9-year single-center experience. AJR Am J Roentgenol. 2010;194(4):1124-30. https://doi.org/10.2214/AJR.09.3030. PMID: 20308531.

21. Arora R, Soulen MC, Haskal ZJ. Cutaneous complications of hepatic chemoembolization via extrahepatic collaterals. J Vasc Interv Radiol. 1999;10(10):1351-6. https://doi.org/10.1016/s1051-0443(99)70242-3. PMID: 10584650.

22. Kajiwara K, Kakizawa H, Takeuchi N, et al. Cutaneous complications after transcatheter arterial treatment for hepatocellular carcinoma via the internal mammary artery: how to avoid this complication. Jpn J Radiol. 2011;29(5):307-15. https://doi.org/10.1007/s11604-011-0559-9. PMID: 21717298.

23. Kim H-C, Chung JW, Choi SH, et al. Hepatocellular Carcinoma with Internal Mammary Artery Supply: Feasibility and Efficasy of Transarterial Chemoembolization and Factors Affecting Patients Prognosis. J Vasc Interv Radiol. 2007;18(5):611-9;quiz 620. https://doi.org/10.1016/j.jvir.2007.02.023. PMID: 17494842.

24. Zhengxiao L, Zhifang C, Shejiao D, et al. Cutaneous Necrosis Associated with Transcatheter Arterial Chemoembolization of the Intercostal Artery. J Vasc Interv Radiol. 2014;25(7):1141-3. e1. https://doi.org/10.1016/j.jvir.2013.12.018. PMID: 24968729.

25. Hyun D, Cho SK, Shin SW, et al. Selective Versus Non-selective Transarterial Chemoembolization via the Intercostal Artery for the Treatment of Hepatocellular Carcinoma. Cardiovasc Intervent Radiol. 2020;43(4):587-96. https://doi.org/10/1007/s00270-019-02405-4. PMID: 31912214.

26. Miyayama S, Matsui O, Nishida H, et al. Transcatheter arterial chemoembolization for unresectable hepatocellular carcinoma fed by the cystic artery. J Vasc Interv Radiol. 2003;14(9Pt1):1155-61. https://doi.org/10.1097/01.rvi.0000086534.86489.10. PMID: 14514807.

27. Chu HH, Kim H-C, Chung JW, et al. Repeated Intra-Arterial Therapy via the Cystic Artery for hepatocellular carcinoma. Cardiovasc Intervent Radiol. 2014;37(5);1283-91. https://doi.org/10.1007/s00270-013-0795-8. PMID: 24271841.

28. Miyayama S, Matsui O, Akakura Y, et al. Hepatocellular Carcinoma with Blood Supply from Omental Branches: Treatment with Transcatheter Arterial Embolization. J Vasc Interv Radiol. 2001;12(11):1285-90. https://doi.org/10.1016/s1051-0443(07)61553-x. PMID: 11698627.

29. Jia Z, Tian F, Li S, et al. Supplemental transcatheter arterial chemoembolization for hepatocellular carcinoma fed by collateral omental artery. Hepatogastroenterology. 2014;61(135):2042-6. PMID:25713908.

30. Won JY, Lee DY, Lee JT, et al. Supplemental transcatheter arterial chemoembolization through a collateral omental artery: treatment for hepatocellular carcinoma. Cardiovasc Intervent Radiol. 2003;26(2);136-40. https://doi.org/10.1007/s00270-002-2629-y. PMID: 12638036.

31. Triantafyllou K, Gkoflakis P, Grainek IM, et al. Diagnosis and management of acute lower gastrointestinal bleeding: European Society of Gastrointestinal Endoscopy (ESGE) Guideline. Endoscopy. 2021;53(8):850-68. https://doi.org/10.1055/a-1496-8969. PMID: 34062566.

32. Sengupta N, Feuerstein JD, Jairath V, et al. Management of Patients With Acute Lower Gastrointestinal Bleeding: An Updated ACG Guideline. Am J Gastroenterol. 2023;118(2):208-31. https://doi.org/10.14309/aig.0000000000002130. PMID: 36535555.

33. Kim H-C, Chung JW, An S, et al. Transarterial Chemoembolization of a Colic Branch of the Superior Mesenteric Artery in Patients with Unresectable Hepatocellular Carcinoma. J Vasc Interv Radiol. 2011;22(1):47-54. https://doi.org/10.1016/j.jvir2010.09.13. PMID: 21195900.

34. Jeon UB, Lee JW, Baik SK, et al. Hepatocellular carcinoma supplied from the short gastric artery: treatment with chemoembolization. Cardiovasc Intervent Radiol. 2012;35(6):1512-4. https://doi.org/10.1007/s00270-012-0390. PMID: 22532333.

35. Chung JW, Kim HC, Yoon JH, et al. Transcatheter arterial chemoembolization of hepatocellular carcinoma: prevalence and causative factors of extrahepatic collateral arteries in 479 patients. Korean J Radiol. 2006;7(4):257-66. https://doi.org/10.3348/kjr.2006.7.4.257. PMID: 17143029.

36. Ishikawa M, Yamagami T, Kakizawa H, et al. Transarterial therapy of hepatocellular carcinoma fed by the right renal capsular artery. J Vasc Interv Radiol. 2014;25(3):389-95. https://doi.org/10.1016/j.jvir2013.11.009. PMID: 24581462.

37. Chung JW, Park JH, Han JK, et al. Transcatheter Oily Chemoembolization of the Inferior Phrenic Artery in Hepatocellular Carcinoma: The Safety and Potential Therapeutic Role. J Vasc Interv Radiol. 1998;9(3):495-500. https://doi.org/10.1016/s1051-0443(98)70306-9. PMID: 9618112.

38. Huang Y, Jia Z, Tu J, et al. Supplemental conventional transarterial embolization/chemoembolization therapy via extrahepatic arteries for hepatocellular carcinoma. J Cancer Res Ther. 2017;13(4):720-4. https://doi.org/10.4103/jcrt.JCRT_993_16. PMID: 28901321.

39. Chiu S-H, Chang P-Y, Shih Y-L, et al. Efficasy and Safety of Supplemental Transarterial Chemoembolization Through Extrahepatic Collateral Arteries with Drug-eluting Beads: Tretment for Unresectable Hepatocellular Carcinoma. Drug Des Devel Ther. 2020;14:5029-41. https://doi.org/10.2147/DDDT.S266470. PMID: 33235441.

40. Zhao Y, Fang Z, Luo J, et al. Evaluation of extrahepatic collateral arteries in hepatocellular carcinoma in three independent group in a single center. Exp Ther Med. 2015;10(6):2366-74. https://doi.org/10.3892/etm.2015.2822. PMID: 26668643.

41. Gokan T, Hashimoto T, Matsui S, et al. Helical CT demonstration of dilated right inferior phrenic arteries as extrahepatic collateral arteries of hepatocellular carcinomas. J Comput Assist Tomogr. 2001;25(1):68-73. https://doi.org/10.1097/00004728-200101000-00012. PMID: 11176296.

42. Abou Khadrah RS, Abedelmalik MH, Elhameed Alameldeen MA, Elbarbary AA. Hepatocellular carcinoma vascularization: CT angiography variations identifying arteries feeding the tumour. Egypt J Radiol Nucl Med. 2023;54:183. https://doi.org/10.1186/s43055-023-01133-7.

43. Schraml C, Kaufmann S, Rempp H, et al. Imaging of HCC — Current State of the Art. Diagnostics(Basel). 2015;5(4):513-45. https://doi.org/10.3390/diagnostics5040513. PMID: 26854169.

44. Tacher V, Radaelli A, Lin MD, Geschwind J-F. How I do it: Cone-Beam CT during transarterial Chemoembolization for Liver Cancer. Radiology. 2015;274(2):320-34. https://doi.org/10.1148/radiol.14131925. PMID: 25625741.

45. Lucatelli P, Corona M, Argiro R, et al. Impact of 3D Rotational Angiography on Liver Embolization Procedures: Review of Technique and Applications. Cardiovasc Intervent Radiol. 2015;38(3):523‑35. https://doi.org/10.1007/s00270-014-1023-x. PMID: 25488820.

46. Долгушин БИ, Таразов ПГ, Погребняков ИВ и др. Стандарты проведения процедуры трансартериальной химиоэмболизации при лечении пациентов с гепатоцеллюлярной карциномой. Москва, 2024.

47. Балахнин ПВ, Беляев АМ, Багненко СС и др. Технологии плоскодетекторной компьютерной томографии в интервенционной онкологии: диагностика, стадирование и лечение гепатоцеллюлярного рака. Медицина высоких технологий. 2023;1(1):6-25.

48. Kim H-C, Chung JW, Lee IJ, et al. Intercostal artery supplying hepatocellular carcinoma: demonstration of a tumor feeder by C-arm CT and multidetector row CT. Cardiovasc Intervent Radiol. 2011;34(1):87-91. https://doi.org/10.1007/s00270-010-9883-1. PMID: 20458586.

49. Kim H-C, Chung JW, Park JH, et al. Transcatheter arterial chemoembolization for hepatocellular carcinoma: prospective assessment of right inferior phrenic artery with C-arm CT. J Vasc Interv Radiol. 2009;20(7):888-95. https://doi.org/10.1016/j.jvir.2009.03.036. PMID: 19481471.

50. Малькевич ВИ, Балахнин ПВ, Шмелев АС и др. Коллатеральный кровоток и паразитарное кровоснабжение опухоли как возможная причина неэффективности трансартериальной химиоэмболизации при лечении гепатоцеллюлярного рака. Клинический случай в онкологии. 2025;3(1):53-61. https://doi.org/10.62546/3034-1477-2025-3-1-53-61.

51. Lokken RP, Fidelman N, Kolli KP, Kerlan Jr RK. Safety and Efficasy of Doxorubicin Drug-Eluting Embolic Chemoembolization of Hepatocellular Carcinoma Supplied by Extrahepatic Collateral Arteries. J Vasc Interv Radiol. 2016;27(11):1698-1704. https://doi.org/10.1016/j.jvir.2016.04.034. PMID: 27397617.

52. Gordan JD, Kennedy EB, Abou-Alfa GK, et al. Systemic Therapy for Advanced Hepatocellular Carcinoma: ASCO Guideline Update. J Clin Oncol. 2024;42(15):1830-50. https://doi.org/10.1200/JCO.23.02745. PMID: 38502889.

53. Vogel A, Chan SL, Dawson LA, et al. Hepatocellular carcinoma: ESMO Clinical Practice Guideline for diagnosis, treatment and follow-up. Ann Oncol. 2025. https://www.annalsofoncology.org/article/S0923-7534(25)00073-0/fulltext https://doi.org/10.1016/j.annoc.2025.02.006.

54. Бредер ВВ, Балахнин ПВ, Виршке ЭР и др. Практические рекомендации по лекарственному лечению больных гепатоцеллюлярным раком. Злокачественные опухоли: Практические рекомендации RUSSCO. 2021;11(3S2-1):431-51. https://doi.org/10.18027/2224-5057-2021-11-3S2-25.